История регентского обучения в Петербурге начинается с 1847 года, когда при Придворной Певческой Капелле были открыты регентские курсы для обучения певчих. Одним из выпускников Капеллы 1905 года был К. М. Федоров, который в послевоенный период преподавал церковное пение в восстановленной Ленинградской Духовной Семинарии, был регентом академического храма и много лет вел регентский кружок в духовных школах. Его трудами сохранилась преемственность старой и новой школ.
В 1977 году архиепископом Выборгским Кириллом, по благословению митрополита Ленинградского и Новгородского Никодима (Ротова), стала проводится организационная работа по созданию Регентского отделения. 25 июля 1979 года Святейший Патриарх Пимен и Священный Синод утвердили решение Учебного комитета о создании при Ленинградских Духовных школах реорганизованного регентского класса, где впервые в истории Духовной Академии женщины, наряду со специальным музыкальным образованием, могли изучать богословские дисциплины.
Заведующим Регентским отделением был профессор Николай Дмитриевич Успенский. Одними из первых выпускников в 1982 году стали будущие заведущие Регентским отделением – М. И. Ващенко и Е. М. Гундяева.
В 1983 году регентский класс, выросший количественно и качественно, булл переименован в Регентское отдлеление при Ленинградской Духовной Академии и Семинарии. В дальнейшем учебные программы Регентского отделения расширялись, добавлялись новые предметы, а с 1987 года было официально утверждено четырехлетнее обучение.
С 1980 г. до осени 1983 года заведующей Регентским отделением была И. В. Кубовская, с сентября 1983 года по 1987 года обязанности заведующего исполнял духовник Академии протоиерей Игорь Мазур. В сентябре 1987 года заведующим стал протоиерей Александр Ранне, с ноября этого же года по 2010 год – Михаил Иванович Ващенко – известный составитель нотных сборников Осмогласия, Праздников, Треб, Обихода. В 2010 году М.И.Ващенко на посту заведующего Регентским отделеним сменил протоиерей Димитрий Дашевский. В 2011 году заведующей назначена проректор по культуре Елена Михайловна Гундяева.
5 сентября 2003 года Регентское отделение вступило в новую эпоху своего существования – закончились долгие годы странствований по классам и аудиториям главного корпуса Академии: состоялось торжественное освящение двухэтажного учебного корпуса.
В 2009 году в Санкт-Петербургской Академии торжественно отмечалось 30-летие создания Регентского отделения, празднование возглавил Святейший Патриарх Московский и всея Руси Кирилл.
С самого начала своего пребывания на посту ректора в 2008 г., большое внимание работе Регентского отделения стал уделять архиепископ Петергофский Амвросий (Ермаков) (тогда епископ Гатчинский). С 2011 г. Регентское отделение взяло курс на развитие. Были введены новые музыкальные и церковные дисциплины, частично обновлен штат преподавателей – в соответствии с стандартами бакалавриата. Внутренний интерьер учебного корпуса оборудован по ГОСТу. В связи с большой нагрузкой воспитанников, проведена частичная реконструкция общежития – созданы максимально комфортные условия для проживания. Были возвращены традиции, которые закладывались Владыкой Кириллом в конце 70-х-начале 80-х годов. Увеличилось количество хоров – на базе богослужебных хоров созданы камерный и праздничный сводный хоры по инициативе самих учащихся.
Хоры являются участниками значимых событий церковной и общественной жизни города, осуществляют концертную деятельность на различных площадках, принимают активное участие в различных фестивалях как в России, так и за рубежом на протяжении всей истории Регентского отделения. Свое служение воспитанники осуществляют как в Русской Православной Церкви, так и за ее пределами.
С 2016 года Регентское отделение реорганизовано в Церковно-дирижерское отделение Факультета церковных искусств, где реализовывается учебная программа по подготовке регентов церковных хоров и преподавателей средних церковных учебных заведений, соответствующая бакалаврской.